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Element cycling in grassland soils as driven by stoichiometric homeostasis of microorganisms

Titelangaben

Widdig, Meike:
Element cycling in grassland soils as driven by stoichiometric homeostasis of microorganisms.
Bayreuth , 2021 . - vi, 230 S.
( Dissertation, 2020 , Universität Bayreuth, Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften)
DOI: https://doi.org/10.15495/EPub_UBT_00005323

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Abstract

An unprecedented increase in nitrogen (N) emissions since the 1970s has changed soils N-to- phosphorus (P) stoichiometry, i.e. the relation of N and P in soil. Yet, the consequences of increased nutrient supply on microbial communities and soil element cycling driven by microorganisms are poorly understood. Relatively constrained element ratios in the microbial biomass have been found, indicating stoichiometric homeostasis of microbial biomass. Thus, independent of their surroundings, microorganisms keep a relatively constant biomass carbon (C):N:P ratio, whereas the resources they feed on can have much larger and highly variable element ratios. The concept of Ecological Stoichiometry explains ecological processes based on their elemental ratios and thus by acknowledging chemical constraints on organismal functioning. Yet, it is unclear if Ecological Stoichiometry can be used as a framework predicting element cycling in terrestrial ecosystems. A main research question of this thesis was if microorganisms largely drive C, N, and P cycling in grassland soils by maintaining their biomass stoichiometry. To do the latter, microorganisms are thought to adjust processes of element partitioning and turnover, as well as of element acquisition. Novel isotopic methods enabled us to study microbial element partitioning and turnover, two processes that largely determine element cycling.
To understand element cycling in grasslands on a global scale, we studied six experimental sites on three continents. Seven to nine years of N, P, and NP additions allowed us to study the consequences of changing element inputs on soil microbial element partitioning, turnover, and acquisition. We used novel isotopic methods based on ¹⁸O and ³³P labelling of the microbial DNA to study carbon use efficiency (CUE) and element turnover times in the microbial biomass. We determined microbial biomass C and N with chloroform-fumigation, net C and N mineralization in incubation experiments, extracellular enzyme activities with fluorogenic substrates, and non-symbiotic N₂ fixation in a ¹⁵N labelled atmosphere. Further, we used physiological assays to screen for P-solubilizing bacteria (PSB) and we analyzed the PSB and the microbial community via Sanger and Illumina Sequencing, respectively.
After years of nutrient addition, ratios of available soil elements strongly changed, whereas microbial biomass stoichiometry was unaffected confirming the concept of stoichiometric homeostasis. Microbial C partitioning, the ratio between C allocated to growth and C taken up, called soil microbial CUE, correlated with substrate stoichiometry. Microorganisms respired less when substrate stoichiometry was closer to their own biomass stoichiometry, whereas they respired more when thriving on substrate with a more unfavorable stoichiometry. Besides element partitioning, microorganisms adjusted turnover times of elements in their biomass. For the first time, we showed that with decreasing P availability, the mean residence time of P in the microbial biomass increased likely because microorganisms recycled P more efficiently internally. Besides C partitioning and P turnover, microorganisms adjusted processes of element acquisition to their stoichiometric demands. Non-symbiotic N₂ fixation was correlated with soil N:P ratios showing that the energy-consuming process of N₂ fixation depended on sufficient P to enable ATP production and at the same time on low N availabilities. Microbial release of N, net N mineralization, was highly dependent on substrate stoichiometry in the way that microorganisms released more N, when N compared to C availability was high and vice versa. However, the activity of leucine-aminopeptidase, a N-acquiring enzyme, was not related to substrate stoichiometry. Further, the relative abundance of PSB was related to soil C:P ratios indicating that the production of organic acids, that solubilize P, needs sufficient C sources. Organic P can be mineralized through phosphatases, extracellular enzymes. Phosphatase activity increased with rising N availability indicating that (i) microbial P demand increased to maintain biomass stoichiometry and that (ii) more N enabled the production of enzymes. Further, element availabilities were the main drivers of element cycling as opposed to microbial community change at one site in the USA confirming the importance of element availabilities on element cycling in grasslands.
In conclusion, Ecological Stoichiometry has proven to be a promising tool for explaining and predicting various element cycling rates in grasslands. However, it needs to be considered that besides element ratios climatic variables, soil pH, and soil texture impacted element cycling rates. Further, not all processes, such as leucine-aminopeptidase activity, were driven by microbial homeostasis. Nevertheless, based on stoichiometric homeostasis of soil microorganisms, many element cycling rates can be understood and predicted in more detail. Thus, Ecological Stoichiometry should be considered as a key concept in terrestrial ecology.

Abstract in weiterer Sprache

Ein nie dagewesener Anstieg der Stickstoff (N)-Emissionen seit den 1970ern hat die N-zu-Phosphor (P)-Stöchiometrie der Böden verändert, d. h. das Verhältnis von N zu P im Boden. Dennoch sind die Auswirkungen gestiegener Nährstoffeinträge auf mikrobielle Gemeinschaften und Stoffkreisläufe im Boden kaum verstanden. In der mikrobiellen Biomasse wurden konstante Elementverhältnisse gefunden, die auf stöchiometrische Homöostase der mikrobiellen Biomasse hindeuten. Dies bedeutet, dass Mikroorganismen, unabhängig von der Umgebung, ein relativ stabiles Kohlenstoff (C):N:P-Verhältnis in ihrer Biomasse aufweisen, wohingegen ihre Nahrungsquellen viel größere und variable Elementverhältnisse haben. Das Konzept der Ökologischen Stöchiometrie erklärt ökologische Prozesse basierend auf Elementverhältnissen und erkennt somit chemische Einschränkungen auf das Funktionieren der Organismen an. Dennoch ist unklar, ob das Konzept der Ökologischen Stöchiometrie als Basis zur Prognose von zentralen Stoffumsetzungsprozessen in terrestrischen Ökosystemen verwendet werden kann. Eine Hauptfrage dieser Arbeit war, ob Mikroorganismen durch die Aufrechterhaltung ihrer Biomasse-Stöchiometrie C-, N- und P-Kreisläufe in Grasländern bestimmen. Um ihre Biomasse-Stöchiometrie zu bewahren, wird angenommen, dass Mikroorganismen die Element-Partitionierung, die Verweilzeiten von Elementen in der Biomasse und die Raten der Nährstoffakquise anpassen. Erst neue Isotopenmethoden haben es uns ermöglicht, die Element-Partitionierung und die Verweilzeit von Elementen in der Biomasse zu erforschen.
Um Stoffkreisläufe in Grasländern zu verstehen, haben wir sechs Experimente auf drei Kontinenten erforscht. Sieben bis neun Jahre der N-, P- und NP-Zugabe ermöglichten es uns die Auswirkungen veränderter Elementverfügbarkeiten auf mikrobielle Element-Partitionierung, die Verweilzeit von Elementen in der Biomasse und die Nährstoffakquise zu studieren. Um die C-Nutzungseffizienz und die Element-Verweilzeiten in der mikrobiellen Biomasse zu analysieren, haben wir neuartige Isotopenmethoden basierend auf ¹⁸O- und ³³P-Markierung der mikrobiellen DNA verwendet. Wir haben C und N in der mikrobiellen Biomasse mittels der Chloroform-Fumigation, netto C- und N-Mineralisierung in Inkubationsexperimenten, extrazelluläre Enzymaktivitäten mit fluoreszierenden Substraten und nicht-symbiotische N₂-Fixierung in einer ¹⁵N-markierten Atmosphäre bestimmt. Außerdem haben wir physiologische Assays benutzt, um P-Solubilisierende-Bakterien (PSB) zu finden und die PSB- und mikrobielle Gemeinschaft wurde via Sanger und Illumina Sequenzierung erfasst.
Nach Jahren der Nährstoffzugabe haben sich die Verhältnisse der verfügbaren Elemente im Boden stark verändert, wohingegen die Elementverhältnisse in der mikrobiellen Biomasse gleichblieben, welches das Konzept der stöchiometrischen Homöostase von Mikroorganismen bestätigt. Die mikrobielle C-Partitionierung, das Verhältnis von dem für Wachstum bereitgestelltem C und dem aufgenommenen C, auch C-Nutzungseffizienz, war mit der Substrat-Stöchiometrie korreliert. Mikroorganismen haben weniger respiriert, wenn die Substrat-Stöchiometrie näher an ihrer eigenen Biomasse-Stöchiometrie lag, wohingegen sie mehr in Nährstoffakquise investierten und damit mehr atmeten, wenn sie auf Substrat mit unvorteilhafterer Stöchiometrie wuchsen. Neben der Element-Partitionierung haben Mikroorganismen die Verweilzeit von Elementen in ihrer Biomasse angepasst. Zum ersten Mal haben wir gezeigt, dass mit abnehmender P-Verfügbarkeit die mittlere Verweilzeit von P in der mikrobiellen Biomasse zunahm, vermutlich, weil die Mikroorganismen P effizienter intern wiederverwendet haben. Neben der C-Partitionierung und den Element-Verweilzeiten, haben die Mikroorganismen Prozesse der Nährstoffakquise an ihre stöchiometrischen Bedürfnisse angepasst. Die nicht-symbiotische N₂-Fixierung war mit den Boden-N:P-Verhältnissen korreliert, was zeigt, dass die energieaufwändige N₂-Fixierung auf genügend P für die ATP-Produktion und gleichzeitig auf geringe N-Verfügbarkeit angewiesen war. Die mikrobielle N-Freisetzung, die N-Mineralisierung, war stark abhängig von der Substrat-Stöchiometrie, insofern, dass Mikroorganismen mehr N freisetzten, wenn die N- im Vergleich zur C-Verfügbarkeit hoch war. Die Aktivität der Leucin-Aminopeptidase, ein N-akquirierendes Enzym, war jedoch nicht mit der Substrat-Stöchiometrie verknüpft. Weiterhin war die relative Abundanz der PSB mit den C:P-Verhältnissen im Boden verknüpft, was andeutet, dass die Produktion von organischen Säuren, die zur P-Solubilisierung beitragen, auf C-Quellen angewiesen ist. Organischer P kann durch das extrazelluläre Enzym Phosphatase mineralisiert werden, und die Phosphatase-Aktivität nahm mit zunehmender N-Verfügbarkeit zu. Dies deutet an, dass (a) der mikrobielle P-Bedarf zunahm, um die Biomasse-Stöchiometrie auszugleichen und, dass (b) mehr N die Produktion von N-reichen Enzymen ermöglichte. Im Gegensatz zur mikrobiellen Artenzusammensetzung, waren Elementverfügbarkeiten die wesentlichen Triebkräfte der Stoffumsetzungsprozesse in einem Grasland in den USA.
Zusammengefasst hat sich das Konzept der Ökologischen Stöchiometrie als vielversprechendes Werkzeug erwiesen, welches diverse Stoffumsetzungsprozesse in Grasländern erklären und vorhersagen kann. Jedoch muss beachtet werden, dass neben den Elementverhältnissen klimatische Bedingungen, Boden-pH und Bodentextur diese Prozesse beeinflussten. Außerdem wurden nicht alle Prozesse, wie die Leucin-Aminopeptidase-Aktivität, von mikrobieller Homöostase angetrieben. Nichtsdestotrotz können basierend auf der stöchiometrischen Homöostase von Bodenmikroorganismen viele Stoffumsetzungsprozesse verstanden und besser vorhergesagt werden. Deshalb sollte das Konzept der Ökologischen Stöchiometrie als ein Kernkonzept der terrestrischen Ökologie betrachtet werden.

Weitere Angaben

Publikationsform: Dissertation
Keywords: stoichiometric homeostasis; soil microorganisms; element cycling; grasslands
Institutionen der Universität: Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften
Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften > Fachgruppe Geowissenschaften > Lehrstuhl Bodenökologie
Graduierteneinrichtungen > University of Bayreuth Graduate School
Fakultäten
Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften > Fachgruppe Geowissenschaften
Graduierteneinrichtungen
Titel an der UBT entstanden: Ja
Themengebiete aus DDC: 500 Naturwissenschaften und Mathematik > 550 Geowissenschaften, Geologie
500 Naturwissenschaften und Mathematik > 570 Biowissenschaften; Biologie
Eingestellt am: 20 Mär 2021 22:00
Letzte Änderung: 22 Mär 2021 07:10
URI: https://eref.uni-bayreuth.de/id/eprint/64184