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Adaptions of saprotrophic filamentous fungi to drought stress in soils : Hydraulic redistribution through mycelia networks and transcriptional responses

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Guhr, Alexander:
Adaptions of saprotrophic filamentous fungi to drought stress in soils : Hydraulic redistribution through mycelia networks and transcriptional responses.
Bayreuth , 2016 . - XI, 155 S.
( Dissertation, 2016 , Universität Bayreuth, Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften)

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Projekttitel:
Offizieller Projekttitel
Projekt-ID
Ohne Angabe
DFG-MA1089/23-1

Projektfinanzierung: Deutsche Forschungsgemeinschaft

Abstract

The desiccation of upper soil horizons is a common phenomenon leading to a decrease in microbial activity. Recent studies have shown that fungal communities are often less sensitive and better adapted to soil desiccation than bacterial communities. Mechanisms behind this observation and general drought responses of filamentous saprotrophic fungi are only scarcely analysed. One reason for better fungal adaptation to desiccation may be hydraulic redistribution (HR) of water from moist to dry soil zones along water potential gradients by mycelia networks.
The general goal of this thesis was to investigate the potential of saprotrophic fungi for HR in the non-differentiated mycelium of Agaricus bisporus and in the mycelial cord former Schizophyllum commune. In addition, the impact of HR on mineralisation of organic matter as well as N translocation within mycelia networks was determined. Further, this study aimed to analyse transcriptional and respiratory responses of A. bisporus exposed to drought stress and how they are impacted by the antioxidant riboflavin.
Fungal potential for HR, in comparison to capillary transport, and the impact of HR on C mineralisation and N translocation were assessed in mesocosms using labelling experiments. The mesocosms consisted of 2 chambers, filled with sandy soil and separated by a 2 mm air gap to prevent bulk flow of water. After 6 weeks of growth, chambers were desiccated to a water potential of about -9.5 MPa. Afterwards, chamber I was rewetted to field capacity while chamber II remained dry. One set of mesocosms was rewetted with deuterium labelled water and soil from chamber II was sampled over 3 d and analysed for 2H abundance to quantify HR. A separate set of mesocosms was treated with labelled plant material in chamber II. In this case, CO2 samples were extracted over 7 d and analysed for 13C abundance to study the impact of HR on C mineralisation. Furthermore, enzyme activity on the soil surface of chamber II was analysed. N translocation was determined based on δ15N values in soil of chamber I after 7 d.
Respiratory and transcriptional response of A. bisporus to drought stress and riboflavin were assessed in separate mesocosm experiments under drought or no drought conditions and with or without 50 µM riboflavin addition. Transcriptomic changes and hyphal riboflavin contents were assessed by high-density microarray hybridization and high performance liquid chromatography, respectively.
A. bisporus and S. commune redistributed water at a flow velocity of about 0.3 and 0.43 cm min-1, respectively, per hyphae, resulting in a water potential increase of the bulk soil. The amount of transferred water was similar to capillary transport in sterile sandy soil. Fungal hyphae have the potential to overcome capillary barriers between dry and wet soil compartments via HR. HR seems to partly compensate water deficiency, if water is available in other zones of the mycelia network. And HR is likely a mechanism behind higher drought resistance of soil fungi compared to bacteria. Further, HR is an underrated pathway of water transport in soils and may lead to a transfer of water to zones of high fungal activity.
While HR by A. bisporus strongly enhanced C mineralisation by 2800% and enzymatic activity by 250-350% in the dry soil compartment, HR by S. commune only slightly increased C mineralisation and enzyme activity within 7 d. In addition, S. commune translocated N towards the substrate for hyphal growth thereon, whereas A. bisporus translocated N within the mycelial network towards the wet soil. The impact of fungal HR on C mineralisation and N translocation in dry soils seems to be species specific and related to the resource usage strategy.
The transcriptional response of A. bisporus to drought or riboflavin was mainly based on factors regulating transcription, translation and growth. This was even stronger in combined treatments. Further, riboflavin induced several protective mechanisms, methylglyoxal (cytotoxic byproduct of glycolysis) detoxifying lactoylglutathione lyase being most pronounced. Drought increased riboflavin content in hyphae about 5 times, with or without riboflavin addition. Without riboflavin addition, fungal respiration decreased by more than 50% at a water potential of about -20 MPa. Respiration remained about 2-3 times higher with riboflavin addition. These data indicate a stress priming function and a prominent role of riboflavin in drought responses of A. bisporus.
In conclusion, saprotrophic fungi have the potential for HR. Yet, the impact of fungal HR on C mineralisation and N translocation in dry soils seems to be species specific. The relevance of HR on ecosystem scales may therefore strongly depend on fungal community structure. Drought stress seems to mainly trigger enhanced protein biosynthesis and growth in A. bisporus which may in turn stimulate network extension and water redistribution. Further, riboflavin supports drought tolerance in A. bisporus.

Abstract in weiterer Sprache

Eine Austrocknung der oberen Bodenschichten ist ein häufig auftretendes Phänomen und führt zu einer Reduktion der mikrobiellen Aktivität. Pilz-Gesellschaften sind dabei oft besser an Bodenaustrocknungen angepasst als Bakterien-Gesellschaften. Zugrundeliegende Mechanismen und allgemeine Reaktionen von filamentösen saprotrophen Pilzen auf Trockenstress sind bisher nur ungenügend untersucht. Ein Mechanismus könnte die Umverteilung von Wasser von feuchten zu trockenen Bodenzonen entlang von Wasserpotentialgradienten durch das Myzel von saprotrophen Pilzen sein („hydraulic redistribution“, HR).
Diese Arbeit hatte zum Ziel, das Potential von saprotrophen Pilzen für HR am Beispiel des undifferenzierten Myzels von Agaricus bisporus sowie für komplexere Netzwerkarchitekturen von Schizophyllum commune zu untersuchen. Weiterhin sollte der Einfluss von HR auf die C-Mineralisation und die N-Translokation durch das Myzel untersucht werden. Darüber hinaus war es das Ziel transkriptionelle und respiratorische Reaktionen von A. bisporus auf Trockenstress und/oder Riboflavinzugabe zu analysieren.
Die Fähigkeit für HR im Vergleich zu kapillarem Wassertransport und der Einfluss (von HR) auf die Mineralisation und Translokation wurden in Mesokosmen mithilfe von Markierungsexperimenten untersucht. Die Mesokosmen bestanden aus 2 Kammern und waren mit einem sandigen Boden befüllt und durch eine Luftlücke von 2 mm getrennt um Massenfluss von Wasser zu unterbinden. Nach einer Wachstumsphase von 6 Wochen wurden beide Kammern auf ein Wasserpotential von ca. -9.5 MPa getrocknet. Anschließend wurde Kammer I wieder auf Feldkapazität gebracht, während Kammer II trocken blieb. Bei einem Set von Mesokosmen wurde Kammer I mit Deuterium markiertem Wasser bewässert und anschließend wurden über 3 Tage Bodenproben aus Kammer II genommen und auf 2H-Gehalte analysiert.
Ein separates Mesokosmenset wurde in Kammer II mit markiertem Pflanzenmaterial behandelt. Über 7 Tage wurden CO2-Proben genommen und auf den 13C-Gehalt untersucht. Außerdem wurde die Enzymaktivität an der Oberfläche von Kammer II analysiert und die N-Translokation basierend auf den 15N-Gehalten in Kammer I nach 7 Tagen berechnet. Die transkriptionellen und respiratorischen Reaktionen von A. bisporus auf Trockenstress und Riboflavin wurden in seperaten Mesokosmenexperimenten untersucht. Trockenstress wurde mit oder ohne Behandlung der Hyphen mit 50 µM Riboflavin initialisiert. Veränderungen des Transkriptoms wurden mithilfe von Microarray-Hybridisierung und Riboflavingehalte in den Hyphen hingegen mittels HPLC analysiert.
A. bisporus und S. commune verteilten Wasser mit einer Geschwindigkeit von 0,3 bzw. 0,43 cm min-1 um. Die Menge des transportierten Wassers war vergleichbar mit kapillarem Wassertransport in sterilem sandigem Boden. HR scheint Wassermängel ausgleichen zu können, wenn in anderen Bereichen des Myzels Wasser verfügbar ist. Daher ist HR wahrscheinlich mitverantwortlich für die höhere Resistenz von Pilzen gegenüber Trockenheit im Vergleich zu Bakterien. HR ist außerdem ein unterschätzter Wassertransportweg in Böden, der zu einem direkten Transfer in Zonen hoher pilzlicher Aktivität führen und kapillare Barrieren überbrücken kann.
HR durch A. bisporus führte zu einem Anstieg der Mineralisation um 2800% und der Enzymaktivität um 250-350% in der trockenen Kammer. Im Fall von S. commune dagegen stieg die Mineralisation und die Enzymaktivität in den 7 Tagen nur geringfügig an. Außerdem transportierte S.commune N in Richtung des Substrats und nutzte es für dessen Besiedlung, während A. bisporus N aus dem Substrat in Richtung von Kammer I transportierte. Der Einfluss von HR auf die Mineralisation und Translokation scheint daher artspezifisch und von der Ressourcennutzung bestimmt zu sein.
Die transkriptionelle Reaktion von A. bisporus auf Trockenstress oder Riboflavin beruhte vor allem auf Faktoren, welche die Transkription, Translation und das Wachstum regulieren. Diese Wirkung war noch stärker in kombinierten Behandlungen. Darüber hinaus induzierte Riboflavin verschiedene Schutzmechanismen, wobei Lactoylglutathione-lyase (Abbau von zytotoxischem Methylglycol) am stärksten ausgeprägt war. Ohne Riboflavinzugabe brach die Respiration unter -20 MPa um mehr als 50% ein. Mit Riboflavinzugabe verblieb die Respiration 2-3-mal höher. Die Ergebnisse deuten auf eine Funktion von Riboflavin in der Trockenstressantwort von A. bisporus hin.
Zusammenfassend zeigte diese Arbeit, dass Pilze das Potential für HR haben, wobei der Einfluss von HR auf die C-Mineralisation und N-Translokation artspezifisch zu sein scheint. Die Auswirkung von HR auf Ökosystemebene ist daher vermutlich stark von der Pilzgesellschaft abhängig. Trockenstress scheint vor allem zu einer erhöhten Proteinbiosynthese und Wachstumsrate in A. bisporus zu führen. Dies könnte zu einer Zunahme der Netzwerkausbreitung führen und die Umverteilung von Wasser begünstigen. Des Weiteren erhöht Riboflavin die Trockentoleranz von A. bisporus.

Weitere Angaben

Publikationsform: Dissertation
Keywords: saprotrophic filamentous fungi; hydraulic redistribution; carbon mineralisation; drought stress; differential gene expression
Institutionen der Universität: Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften > Fachgruppe Geowissenschaften > Lehrstuhl Bodenökologie
Forschungseinrichtungen > Forschungszentren > Bayreuther Zentrum für Ökologie und Umweltforschung - BayCEER
Graduierteneinrichtungen > University of Bayreuth Graduate School
Fakultäten
Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften
Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften > Fachgruppe Geowissenschaften
Forschungseinrichtungen
Forschungseinrichtungen > Forschungszentren
Graduierteneinrichtungen
Titel an der UBT entstanden: Ja
Themengebiete aus DDC: 500 Naturwissenschaften und Mathematik > 550 Geowissenschaften, Geologie
500 Naturwissenschaften und Mathematik > 570 Biowissenschaften; Biologie
Eingestellt am: 03 Jun 2017 21:00
Letzte Änderung: 03 Jun 2017 21:00
URI: https://eref.uni-bayreuth.de/id/eprint/37437