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Chemical ecology of pollination in deceptive Ceropegia

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Heiduk, Annemarie:
Chemical ecology of pollination in deceptive Ceropegia.
Bayreuth , 2017 . - V, 110 S.
( Dissertation, 2017 , Universität Bayreuth, Bayreuther Graduiertenschule für Mathematik und Naturwissenschaften - BayNAT)

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Abstract

Deceptive plants evolved fascinating traits to earn reproductive success without providing a reward. Most sophisticated are trap flowers, which evolved several times independently in angiosperms. They often have a complex and striking morphology, and floral scent is assumed to attract the pollinators from distance. However, in many systems, knowledge on pollinators, natural reproductive success, and the role of floral scent or specific components thereof for pollinator attraction is scarce.
One of the most species-rich genera with deceptive trap flowers is Ceropegia L. (Apocynaceae, Asclepiadoideae). It covers more than 200 species, mainly distributed in Old World (sub)tropical habitats, and all species studied so far are pollinated by Diptera, such as Ceratopogonidae, Chloropidae, and Milichiidae. Floral scents are believed to advertise non-existing rewards, such as food, oviposition sites, or sex pheromones. However, floral scent composition and mimicry strategies of Ceropegia are virtually unexplored (but see Heiduk et al., 2010).
I determined flower visiting/pollinating flies of 13 South African and one Chinese Ceropegia species, analyzed their floral scent composition using dynamic headspace and gas chromatography coupled to mass spectrometry (GC/MS), and in eight species thereof also assessed reproductive success. I tested for relationships between floral scent and visitor/pollinator patterns. Based on genetic similarities of the plants, I also tested for phylogenetic signals in scent chemistry and pollinators. In C. sandersonii and C. dolichophylla I identified scent components responsible for pollinator attraction by gas chromatography-electroantennographic detection (GC/EAD) and behavioral studies. This approach revealed the (potential) models mimicked by the flowers.
There was varying abundance of flies inside flowers of Ceropegia, and reproductive success was generally low. Flowers of studied species were mostly visited by only one or two pollinating fly families or genera, whereas pollinators overall belonged to eight families, 18 genera, and 33 morphospecies. Despite some overlap in flower visiting/pollinating taxa, the dominant pollinating morphospecies were species specific. There was phylogenetic signal in flower visiting fly families and in pollinator assemblages (family and morphospecies level).
Analysis of floral scent revealed high variability in quality and (semi-)quantity among studied species. Over 300 different volatiles were detected, mainly aliphatic and aromatic components, terpenoids, various unknowns, and new natural components. Scent bouquets of studied species were unique, and many components, including main components (e.g., acetoin, 2-nonanol, (2S,6R,8S)-8-methyl-2-propyl-1,7-dioxaspiro[5.5]undecane) were species specific. There was no phylogenetic signal in floral scent chemistry, and neither flower visitor nor pollinator patterns correlated with floral chemistry.
Ceropegia sandersonii was mainly pollinated by kleptoparasitic Desmometopa flies (Milichiidae). These flies can frequently be found on honeybees being eaten by spiders, where they feed on secretions that drip from the bee. Honeybees under attack try to bite and sting the assailant and thereby release volatiles. My studies showed that i) distressed honeybees are highly attractive for Desmometopa, ii) the scent bouquets of C. sandersonii flowers and distressed honeybees have many components in common, and iii) some components thereof are responsible for attraction of Desmometopa to both distressed bees and to C. sandersonii flowers. I concluded that floral scent of C. sandersonii resembles an alarming honeybee to attract its pollinators, and that the plant has a kleptomyiophilous pollination strategy.
Flowers of Ceropegia dolichophylla were also pollinated by Desmometopa flies, and released volatiles uncommon among floral scents, especially spiroacetals and components, such as N-(3-methylbutyl)acetamide and 6-tridecene. However, several of the components, e.g., (E,E)-2,8-dimethyl-1,7-dioxaspiro[5.5]undecane and N-(3-methylbutyl)acetamide, are known venom constituents of predatory Polistes wasps and occur in cephalic secretions of Andrena bees. I hypothesized that C. dolichophylla also has a kleptomyiophilous pollination strategy and deceives its pollinators by mimicking volatiles of Andrena bees or Polistes wasps. Comparison of volatiles emitted by other study species points out that besides kleptomyiophily also other deceptive strategies, i.e., oviposition site mimicry, occur within Ceropegia.
My study contributes to understand the pollination biology and scent chemistry in Ceropegia, and chemical communication between deceptive plants and their pollinators. The finding of novel natural components in some species calls for further studies to identify their function in the biology of the deceived flies, and to reveal their importance in the deceptive system of Ceropegia.

Abstract in weiterer Sprache

Im Laufe der Evolution haben Täuschblumen faszinierende Eigenschaften erworben, um ihren Reproduktionserfolg ohne Gegenleistung für Bestäuber zu sichern. Am raffiniertesten sind Fallenblüten, welche sich innerhalb der Angiospermen mehrmals unabhängig voneinander entwickelten. Man nimmt an, dass ein Großteil davon ihre Bestäuber maßgeblich durch Blütenduft anlockt. Für die meisten Bestäubungssysteme allerdings ist das Wissen über Bestäuber, Reproduktionserfolg und die Rolle des Blütenduftes bzw. spezifischer Duftstoffe zur Bestäuberanlockung spärlich.
Eine der artenreichsten Gattungen mit trügerischen Fallenblüten ist Ceropegia L. (Apocynaceae, Asclepiadoideae) mit über 200 Arten in (sub)tropischen Habitaten der Alten Welt. Soweit bekannt, wird Ceropegia von Dipteren, wie Ceratopogonidae, Chloropidae und Milichiidae bestäubt. Man vermutet, dass die Blütendüfte Futter, Eiablageplätze oder Sexualpheromone imitieren. Jedoch sind die Duftstoffe und Mimikry-Systeme von Ceropegia nahezu unerforscht (außer Heiduk et al., 2010).
Im Rahmen meiner Doktorarbeit untersuchte ich 14 Ceropegia-Arten (13 südafrikanische, eine chinesische). Ich erhob Daten zum Reproduktionserfolg, bestimmte blütenbesuchende/bestäubende Fliegen, analysierte die Blütendüfte mittels gekoppelter Gaschromatographie/Massenspektroskopie, und testete, ob ein Zusammenhang zwischen Blütenduft und Blütenbesuchern/Bestäubern besteht. Basierend auf genetischen Ähnlichkeiten der untersuchten Arten prüfte ich, ob es ein phylogenetisches Signal in der Blütenduftchemie bzw. den Blütenbesucher- und Bestäubermustern gibt. Für C. sandersonii und C. dolichophylla identifizierte ich mittels elektroantennographischer Messungen und Verhaltensexperimenten jene Duftstoffe, die für die Bestäuberanlockung verantwortlich sind.
Bei den untersuchten Ceropegia-Arten war der Reproduktionserfolg im Allgemeinen gering. Die Bestäuber gehörten insgesamt zu acht Familien, 18 Gattungen und 33 Morphotypen. Generell wurden die Blüten der verschiedenen Arten von ein oder zwei Fliegenfamilien oder -gattungen besucht, wobei die dominierenden Bestäubergruppen meist artspezifisch waren. Ein phylogenetisches Signal zeigte sich in den blütenbesuchenden Fliegenfamilien und in der Bestäuberzusammensetzung (Familien- und Morphotyp-Ebene). Die Blütenduftanalysen ergaben, dass der Duft sowohl (semi-)quantitativ als auch qualitativ zwischenartlich hoch variabel ist.
Insgesamt fand ich über 300 Duftstoffe, hauptsächlich aliphatische Verbindungen, aromatische Stoffe, Terpenoide sowie viele unbekannte Substanzen und auch neue Naturstoffe. Jede Ceropegia-Art hatte ein eigenes Duftbouquet und viele Komponenten, inklusive der Hauptkomponenten (z.B., Acetoin, 2-Nonanol, (2S,6R,8S)-8-Methyl-2-propyl-1,7-dioxaspiro[5.5]undecan), waren artspezifisch. Es gab kein phylogenetisches Signal in der Blütenduftchemie, und weder Blütenbesucher noch Bestäuber korrelierten mit dem Blütenduft.
Blüten von Ceropegia sandersonii werden hauptsächlich von kleptoparasitischen Desmometopa Fliegen (Milichiidae) bestäubt. Diese Fliegen findet man häufig auf frisch durch Spinnen erbeuteten Honigbienen. Sie saugen dort Sekrete auf, die aus dem Bienenkörper austreten. Eine angegriffene Biene versucht ihren Angreifer zu stechen und zu beißen. Dabei gibt sie Duftstoffe ab. Ich konnte zeigen, dass i) angegriffene Honigbienen hoch attraktiv für Desmometopa-Fliegen sind, ii) der Blütenduft viele Duftstoffe enthält, die auch angegriffene Bienen abgeben, und iii) einige dieser Duftstoffe für die Anlockung von Desmometopa zu sich wehrenden Bienen bzw. zu den Blüten von C. sandersonii verantwortlich sind. Daraus folgerte ich, dass der Blütenduft für die bestäubenden Fliegen eine Honigbiene in Not darstellt und diese Pflanze somit eine kleptomyiophile Bestäubungsstrategie hat.
Die Blüten von Ceropegia dolichophylla, die ebenfalls von Desmometopa bestäubt werden, gaben für Blütendüfte sehr ungewöhnliche Substanzen ab, insbesondere Spiroacetale, und Stoffe wie N-(3-Methylbutyl)acetamid und 6-Tridecan. Etliche dieser Duftstoffe, z.B. (E,E)-2,8-Dimethyl-1,7-dioxaspiro[5.5]undecane und N-(3-Methylbutyl)acetamid, sind aus dem Gift räuberischer Polistes-Wespen bzw. aus Kopfdrüsensekreten von Andrena-Bienen bekannt. Man kann davon ausgehen, dass C. dolichophylla ebenfalls kleptomyiophil ist und Bestäuber betrügt, indem sie Polistes-/Andrena-Duft nachahmt. Ein Vergleich der bei den anderen Arten gefundenen Substanzen mit Literaturdaten weist darauf hin, dass in Ceropegia neben Kleptomyiophilie auch andere Betrugsstrategien, wie etwa Brutsubstrat-Mimikry, vorkommen.
Meine Forschungsarbeit trug maßgeblich dazu bei, die Bestäubungsbiologie und Blütenduftchemie von Ceropegia, sowie generell die chemische Kommunikation zwischen Täuschblumen und ihren Bestäubern besser zu verstehen. Die Entdeckung neuer Naturstoffe verlangt nach weiteren Untersuchungen, um deren Funktion in der Biologie der betrogenen Fliegen sowie bei der Bestäubung von Ceropegia aufzuklären.

Weitere Angaben

Publikationsform: Dissertation
Keywords: Ceropegia; Apocynaceae-Asclepiadoideae; Pollination biology; Flower scent chemistry; Fly pollination; Floral mimicry; Reproductive success
Institutionen der Universität: Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften > Fachgruppe Biologie > Lehrstuhl Pflanzensystematik
Graduierteneinrichtungen > University of Bayreuth Graduate School
Graduierteneinrichtungen > Bayreuther Graduiertenschule für Mathematik und Naturwissenschaften - BayNAT
Fakultäten
Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften
Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften > Fachgruppe Biologie
Graduierteneinrichtungen
Titel an der UBT entstanden: Ja
Themengebiete aus DDC: 500 Naturwissenschaften und Mathematik > 580 Pflanzen (Botanik)
Eingestellt am: 04 Nov 2017 22:00
Letzte Änderung: 04 Nov 2017 22:00
URI: https://eref.uni-bayreuth.de/id/eprint/40307