Root and soil hydraulic traits controlling plant water status under drought

Titelangaben

Abdalla, Mohanned:
Root and soil hydraulic traits controlling plant water status under drought.
Bayreuth , 2022 . - xxvii, 176 S.
( Dissertation, 2022 , Universität Bayreuth, Bayreuther Graduiertenschule für Mathematik und Naturwissenschaften - BayNAT)
DOI: https://doi.org/10.15495/EPub_UBT_00006759

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Abstract

Plants are expected to experience intense and extended periods of drought in many regions worldwide. Stomatal regulation, which governs water loss and hence plant water use, has been proposed as a key feature facilitating plant adaptation to water-limited environments. Nevertheless, the fundamental question as to what triggers stomatal closure during soil drying remains disputed.
Recent soil–plant models proposed that the loss in hydraulic conductivities is the driver of stomatal closure, stomata responding to non-linearity in the relationship between transpiration rate (E) and leaf water potential (ψleaf). However, the primary hydraulic constraint along the soil–plant system, being in the soil or an element of the plants, remains without consensus. The overall objective of my thesis was to investigate how below-ground biophysical processes impact stomatal regulation and plant water status, especially in drying soils.
This thesis comprises six chapters: chapter one introduces the state-of-the-art, summarizes the main findings, and provides an outlook. I asked the following questions: do stomata close when the E(ψleaf)-relation becomes non-linear? And what is the primary hydraulic limitation along the soil–plant system (chapter two)? Would differences in the root system impact the relationships between stomatal conductance, E, and ψleaf during soil drying (chapter three)? What is the role of abscisic acid (ABA) in stomatal response to non-linearity (chapter four)? What is the impact of salt accumulation at the root surface on plant response to water stress (chapter five)? Do arbuscular mycorrhiza fungi (AMF) impact the gradients in water potential around roots and hence the soil–plant hydraulic conductance during soil drying (Chapter six)? To answer these questions, I combined novel experiments and a soil–plant hydraulic model to shed light on the role of below-ground processes on plant response to edaphic and atmospheric drought. The main hypotheses were: 1) stomata close at the onset of hydraulic non-linearity; 2) the loss in below-ground hydraulic conductances (namely soil, root and/or their interface) represent the primary driver of stomatal closure; 3) ABA plays a central role in plant response hydraulic non-linearity; 4) salt accumulation at the root surface limits transpiration by creating an osmotic gradient, especially as the soil dries; 5) AMF attenuate the drop in matric potential across the rhizosphere and hence enhance soil–plant hydraulic conductance under water stress.
In chapter two, I combined a novel root pressure chamber system and a soil–plant hydraulic model to investigate the primary driver of stomatal closure in tomato during soil drying. The method accurately measures the E(ψleaf)-relation in intact plants. Additionally, I have measured E and ψleaf without plant pressurization. The E(ψleaf)-relation was linear in wet soil and non-linear as the soil dried. The comparison of pressurized and unpressurized plants revealed no decline in xylem hydraulic conductance, and the primary hydraulic limitation to E occurred within root-soil continuum, which proves the hypothesis that stomata close to obviate the non-linear drop in ψleaf. Thus, I conclude that, in tomatoes, a decline in root-soil hydraulic conductance was the primary driver of stomatal closure in drying soil.
To investigate the impacts of below-ground hydraulics, namely root system, on stomatal regulation, I grafted tomato plants, having identical shoots and two contrasting roots, a short and a long one. The E(ψleaf)-relation varied between the two root systems, i.e., short-rooted plant exhibited a marked non-linearity. Stomatal closure matched the onset of hydraulic non-linearity and was significantly different between root systems. This proves there is no unique relationship between E and ψleaf and below-ground hydraulics play a pivotal role in plant response to soil drying.
The role of ABA in stomatal response to hydraulic non-linearity was explored in chapter four. I used two tomato genotypes: ABA-deficient mutant and its parental line. The latter showed linear E(ψleaf)-relation, while the mutant exhibited non-linear relation already in wet soil. This initial finding proposes ABA as a potential mechanism allowing stomata to obviate hydraulic non-linearity.
Salinity has an adverse effect on water availability. Such effects are highly dynamic, as they depend on soil moisture gradients, diffusion and convection, and are difficult to predict. Thus, in chapter five, I have demonstrated how salt accumulation at the root surface induces an osmotic stress which dictates a more negative leaf water potential in the predawn and successively throughout the daytime.
AMF symbiosis plays a positive role in plant water status under drought. In chapter six, I have elucidated that AMF enhance plant water status by increasing soil-root hydraulic conductance during soil drying. These findings together suggest root-soil interface as a crucial biological hotspot that plays a major role in controlling plant water status.
These findings disclose the tied link between stomatal regulation and below-ground hydraulics, and call for reconciling soil and root hydraulics and rhizosphere biophysical processes to fully understand and optimally predict plant behavior and adaptation to future climate change.

Abstract in weiterer Sprache

Es ist zu erwarten, dass Pflanzen in Zukunft verstärkt durch Trockenperioden betroffen sind. Die Regulation der Spaltöffnungen, welche den Wasserverlust und damit die Effizienz der Wassernutzung durch Pflanzen entscheidend beeinflusst repräsentiert einen Schlüsselmechanismus zur Anpassung an durch Wasserverfügbarkeit limitierte Umweltbedingungen. Die grundlegende Frage, welche Faktoren ein Schließen der Spaltöffnungen auslöst bleibt umstritten.
Aktuelle Boden-Pflanzen Modelle begründen das Schließen der Stomata mit einer Abnahme der hydraulischen Leitfähigkeit. Spaltöffnungen reagieren demnach auf das nichtlineare Verhältnis zwischen Transpirationsrate (E) und Blattwasserpotential (ψleaf). Ungeachtet dieses Zusammenhangs bleibt ungeklärt, an welcher Stelle entlang des Fließpfades zwischen Bodenwasser und Atmosphäre die Hauptursache für den beobachteten Mechanismus zu findet ist. In dieser Arbeit galt es zu klären, inwieweit biophysikalische Prozesse des Bodens die Regulation der Spaltöffnungen und damit den Zustand des Pflanzenwassers beeinflussen. Insbesondere galt es dabei den Einfluss des trocknenden Bodens zu klären.
Diese Doktorarbeit besteht aus sechs Kapiteln. Kapitel eins beschreibt den aktuellen Stand der Wissenschaft, fasst die wichtigsten Ergebnisse dieser Arbeit zusammen und gibt einen Ausblick auf potenzielle Forschungsschwerpunkte. Im Detail stellten sich die folgenden Fragen: Wird das Schließen der Spaltöffnungen ausgelöst, sobald das Verhältnis zwischen E und ψleaf nichtlinear wird? Wo befindet sich der Auslöser oder die hydraulische Limitierung entlang des Boden-Pflanzen Systems (Kapitel zwei)? Wirken sich Unterschiede im Aufbau des Wurzelsystems auf das Verhältnis zwischen E und ψleaf in trocknenden Böden aus (Kapitel drei)? Welche Rolle spielt dabei Abscisinsäure (ABA) (Kapitel vier)? Welchen Einfluss hat die Anreicherung von Salz an der Wurzeloberfläche auf die Reaktion von Pflanzen auf Trockenstress (Kapitel fünf)? Beeinflussen arbuskuläre Mykorrhizapilze (AMF) den Gradienten im Wasserpotenzial im Boden um die Wurzeln und damit die hydraulische Leitfähigkeit zwischen Boden und Pflanzen im trocknenden Boden (Kapitel sechs)? Um diese Fragen zu beantworten, wurden neuartige Experimente mit einem hydraulischen Modell des Boden-Pflanze Kontinuums durchgeführt. Folgende Hypothesen wurden aufgestellt: 1) Stomata schließen mit dem Einsetzen nichtlinearer hydraulischer Bedingungen; 2) der Verlust in hydraulischer Leitfähigkeit zwischen Boden und Wurzeloberfläche ist die Hauptursache für das Schließen der Spaltöffnungen; 3) ABA spielt eine entscheidende Rolle mit Bezug auf die Reaktion von Pflanzen auf diese nichtlinearen Bedingungen; 4) die Anreicherung von Salz an der Wurzeloberfläche, während der Boden trocknet verringert die Transpiration aufgrund des zunehmenden osmotischen Gradienten; 5) AMF verringern den Gradienten im Matrixpotential in der Rhizosphäre und verbessern damit die effektive hydraulische Leitfähigkeit des Bodens bei Trockenstress.
Im zweiten Kapitel wird mithilfe einer neuartigen Wurzeldruckkammer und einem hydraulischen Modell des Pflanze-Boden Kontinuums der Einfluss verschiedener Faktoren auf die Schließung der Spaltöffnungen anhand von Tomaten in trocknenden Böden untersucht. Mit der angewendeten Methode lässt sich E und ψleaf in intakten Pflanzen quantifizieren. Zusätzlich wurde das Verhältnis ohne Anpassung des Drucks bestimmt um den Einfluss der Methode abzuschätzen. Das Verhältnis zwischen E und ψleaf war linear in feuchtem Boden und nichtlinear in trocknendem Boden. Der Vergleich zwischen Messungen unter Druck und ohne Anpassung des Drucks zeigte keine Veränderung in der hydraulischen Leitfähigkeit des Xylems und die Hauptursache für eine hydraulische Limitierung von E trat im Wurzel-Boden Kontinuum auf. Dies bestätigt die Hypothese, dass Stomata schließen, um eine nichtlineare Abnahme des ψleaf zu vermeiden. Auf dieser Grundlage folgere ich, dass eine Abnahme in der hydraulischen Leitfähigkeit in der Rhizosphäre im Falle von Tomaten die Hauptursache für das Verschließen der Spaltöffnungen darstellt.
Um den Einfluss der Wurzeleigenschaften auf die Regulation der Stomata zu untersuchen wurden Tomaten mit gleichem Spross auf unterschiedliche Wurzelstöcke aufgepfropft. Ein kurzes und ein langes Wurzelsystem wurden dabei verglichen. Das Verhältnis zwischen E und ψleaf variierte zwischen den Wurzelsystemen, wobei das kurze Wurzelsystem ein markantes nichtlineares Verhältnis zur Folge hatte. Die Schließung der Stomata war zwischen den beiden Wurzelsystemen signifikant unterschiedlich und folgte auf das nicht-lineare Verhältnis zwischen E und ψleaf. Diese Ergebnisse beweisen, dass die Beziehung zwischen E und ψleaf nicht vorgegeben ist, sondern entscheidend durch bodenhydraulische Eigenschaften beeinflusst wird.
Die Rolle von ABA in diesem Prozess wurde in Kapitel vier untersucht. Zwei Genotypen der Tomate, einer mit einem Defizit in ABA Produktion und die nicht-defizitäre Stammlinie wurden dabei verglichen. Während die ursprüngliche Linie (nicht-defizitär) einen linearen Zusammenhang zwischen E und ψleaf zeigte, wurde für die defizitäre Mutante bereits in relativ feuchtem Boden ein nichtlinearer Zusammenhang beobachtet. Diese ersten Ergebnisse deuten auf die fundamentale Rolle von ABA zur Vermeidung des nichtlinearen Bereiches in der Abnahme des Blattwasserpotentials hin.
Ein erhöhter Salzgehalt reduziert das pflanzenverfügbare Volumen des Bodenwassers. Dieser Effekt ist dynamisch, da er sowohl durch den Gradienten in der Bodenfeuchte als auch durch Diffusion und Konvektion beeinflusst wird. Entsprechend schwer gestalteten sich vorhersagen in diesem Zusammenhang. Aufgrund dessen wurde in Kapitel fünf der Einfluss der Akkumulation von Salz an der Wurzeloberfläche auf den daraus resultierenden osmotischen Gradienten untersucht. Ein erhöhter Salzgehalt hatte ein verringertes Blattwasserpotenzial von Beginn der Morgendämmerung zur Folge.
Die Symbiose von Pflanzen und AMF hat einen positiven Effekt auf die Wasseraufnahme während Trockenheit. In Kapitel Sechs wird der Einfluss von AMF auf die hydraulische Leitfähigkeit zwischen Wurzeln und Boden untersucht. Die Ergebnisse weisen auf eine entscheidende Rolle der Grenzfläche zwischen Wurzeln und Boden zur Kontrolle des Pflanzenwassers hin.
Diese Arbeit zeigt die Abhängigkeit zwischen der Regulation der Spaltöffnungen und bodenhydraulischen Parametern. Die hydraulischen Eigenschaften von Böden und Wuzeln, sowie biophysikalische Prozesse in der Rhizosphäre bedürfen einer ganzheitlichen Betrachtung, um die Reaktion von Pflanzen zu verstehen und vorherzusagen. Von besonderer Bedeutung erscheint diese Aufgabe vor dem Hintergrund der Anpassung an ein im zügigen Wandel befindliches Klima.