Partial mycoheterotrophy in orchids

Titelangaben

Schweiger, Julienne:
Partial mycoheterotrophy in orchids.
Bayreuth , 2019 . - 229 S.
( Dissertation, 2018 , Universität Bayreuth, Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften)
DOI: https://doi.org/10.15495/EPub_UBT_00004098

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Abstract

Mutualismen zählen zu den wichtigsten und in der Ökologie am häufigsten untersuchten, zwischenartlichen Interaktionen. Die Mykorrhiza dient hierbei als Paradebeispiel für einen Mutualismus. Dadurch, dass die absolute Mehrheit der Gefäßpflanzen in irgendeine Form der Mykorrhiza involviert ist, ist diese Form des Mutualismus die vielleicht weit verbreitetste im Pflanzenreich. In der Mykorrhiza gehen bodenlebende Pilze und Pflanzenwurzeln miteinander eine enge, wechselseitige Beziehung ein, in der sie mineralische Bodennährstoffe und Wasser gegen Kohlenhydrate aus des während der Fotosynthese fixierten CO2 austauschen. Jedoch muss die engmaschige Beziehung zwischen beiden beteiligten Partnern nicht notwendigerweise gleichermaßen von Vorteil für beide involvierte Seiten sein.
Voll mykoheterotrophe Pflanzen besitzen kein Chlorophyll in ihren ohnehin sehr reduzierten Schuppenblättern und Stängeln, sie haben jedoch die Fähigkeit ausgebildet, Kohlenstoff von ihren Pilzpartnern zu beziehen und somit die reguläre Richtung des Kohlenstoff-Flusses in Mykorrhizabeziehungen vollkommen umzukehren. Anfänglich mykoheterotrophe Pflanzen sind während der Keimungsphase und bis zum Etablieren der jungen Keimlinge von der Nährstoffversorgung durch ihre Pilzpartner abhängig, als erwachsene Pflanzen gelten sie dann jedoch zunächst augenscheinlich als autotroph. Partiell mykoheterotrophe Pflanzen hingegen besitzen jedoch die Fähigkeit, simultan zum Kohlenstoff-Gewinn aus der Fotosynthese auch Nährstoffe von ihren Mykorrhiza-Pilzen zu beziehen. Möglicherweise sind partiell mykoheterotrophe Pflanzen genau dazu durch ihre anfängliche mykoheterotrophe Keimungsphase befähigt und somit geradezu vorbelastet, einen Teil ihres Nährstoffbedarfs auch im adulten Stadium durch ihre Pilzpartner zu decken. Das Vorhandensein von Chlorophyll in Blättern oder Stängeln mag partiell mykoheterotrophe Pflanzen dabei recht unauffällig erscheinen lassen. Es ist jedoch möglich, partiell und voll mykoheterotrophe Pflanzen mithilfe von Stabilisotopenverhältnissen natürlicher Häufigkeiten (δ13C, δ15N und δ2H) und Stickstoff-Konzentrationen von wirklich autotrophen Pflanzenarten abzugrenzen und zu unterscheiden. Partiell und voll mykoheterotrophe Pflanzen sind dabei in 13C, 15N oder 2H gegenüber autotrophen Pflanzen angereichert. Die Stabilisotopenanalyse zur Aufklärung trophischer Strategien wird idealerweise durch molekulare Methoden zur Identifizierung der Pilzpartner ergänzt.
Partiell mykoheterotrophe Arten wurden schon in einigen Pflanzenfamilien nachgewiesen, jedoch ist die Familie der Orchidaceae diesbezüglich in der Vergangenheit am gründlichsten untersucht worden. Dies liegt möglicherweise an der reinen Artenzahl in dieser artenreichsten Pflanzenfamilie (ca. 28.000 Arten), ganz sicher jedoch daran, dass Orchideen aus den staubfeinen, endospermlosen Samen unter natürlichen Bedingungen überhaupt nur in Anwesenheit eines Mykorrhiza-Pilzes keimen können. Die Orchideen stellen durch die Vielzahl trophischer Strategien von der anfänglichen Mykoheterotrophie, über Autotrophie, verschiedenen Ausprägungen der partiellen bis hin zur vollen Mykoheterotrophie, eine ausgesprochen interessante Pflanzenfamilie dar. Zusätzlich ist der Mykorrhiza-Typ der Orchideen-Mykorrhiza auf die Orchidaceae beschränkt, jedoch wird diese von vielen unterschiedlichen Pilzgruppen (Ektomykorrhiza-Pilze, Holz- und Streuzersetzer, Rhizoctonia-Pilze) in den Orchideen-Wurzeln gebildet. Vergangene Forschungsvorhaben haben sich eher auf Charakteristika voll und partiell mykoheterotropher Orchideen konzentriert, die mit Ektomykorrhiza-Pilzen, Holz- und Streuzersetzern vergesellschaftet sind. Auch dieser Forschungsstand wird in der vorliegenden Arbeit zusammengefasst, allerdings befasst sich diese Arbeit größtenteils mit der partiell mykoheterotrophen Ernährung von Orchideen-Arten, die mit Rhizoctonia-Pilzen vergesellschaftet sind.
Das Hauptaugenmerk dieser Dissertation, in der neben der Synopse auch fünf Manuskripte inbegriffen sind, liegt darin, das generelle ökologische Verständnis der partiellen Mykoheterotrophie besonders in der Familie der Orchidaceae entscheidend zu verbessern. Fünf Fragestellungen wurden dabei hauptsächlich verfolgt, nämlich (1) Muster ökophysiologischer Traits bei Arten in den Ericaceae und Orchidaceae auf der Familienebene zu identifizieren, (2) die Treiber hinter der isotopischen Anreicherung in der Gattung der Ständelwurzen (Epipactis) zu bestimmen, (3) die Ernährungsweise Rhizoctonia-assoziierter Orchideen eindeutig zuzuordnen und (4) den prozentualen Anteil organischen Substanz-Gewinns durch die Mykorrhiza-Pilze zu quantifizieren und zuletzt (5) eine mögliche Lichtabhängigkeit der partiellen Mykoheterotrophie bei Orchideen-Arten, die mit Rhizoctonia-Pilzen vergesellschaftet sind, herauszustellen.
(1) Familienspezifische Muster in den Stabilisotopenverhältnissen und den Stickstoff-Konzentrationen in partiell und voll mykoheterotrophen Ericaceae und Orchidaceae in Assoziation mit Ektomykorrhiza-Pilzen konnten durch das Auswerten eines großen zusammengeführten Datensatzes erfolgreich identifiziert werden. (2) Der beobachtete Gradient in der 15N-Anreicherung in der Gattung Epipactis konnte durch den Typ der jeweils mykorrhizierten Pilze aufgeklärt werden: Die konsistent höchsten 15N-Anreicherungen wurden bei Epipactis-Arten festgestellt, die mit Ascomyceten der Gattung Tuber (Echte Trüffel) mykorrhiziert waren. (3) Mit dem neuen Ansatz der Bestimmung der H-Isotopenhäufigkeit (δ2H-Ansatz) konnten viele Rhizoctoniavergesellschaftete Orchideenarten offener Wiesenstandorte als partiell mykoheterotroph identifiziert werden. Darüber hinaus ist die trophische Strategie der partiellen Mykoheterotrophie wohl auch viel weiter verbreitet, als zunächst angenommen. (4) In einem nächsten Schritt wurde der Gewinn organischer Substanz einiger Rhizoctoniaassoziierter Orchideen auf ca. 20 % Ernährung durch die Pilzpartner quantifiziert. Dies geschah mithilfe eines methodologisch verbesserten Mischungsmodell-Ansatzes, nämlich unter Einbeziehung der C- und H-Isotopenhäufigkeiten voll mykoheterotropher, in situ gewonnener Orchideen-Keimlinge in die Berechnungen. (5) Zuletzt konnte erfolgreich gezeigt werden, dass die Ausprägung der partiellen Mykoheterotrophie auch bei zwei Orchideenarten, die hauptsächlich mit Rhizoctonia-Pilzen mykorrhiziert sind (Neottia ovata und Ophrys insectifera), abhängig ist von der Lichtintensität am Standort.
Die Ergebnisse dieser Dissertation tragen zur Verbesserung des Verständnisses der komplexen Ökologie der partiellen Mykoheterotrophie besonders in der Familie der Orchidaceae bei, eröffnen jedoch auch noch neue Wege ihrer Erforschung.

Abstract in weiterer Sprache

Interspecific mutualisms are some of the most important and widely studied species interactions in ecology. Mycorrhizae qualify as the classical and prime example of mutualisms as they are very abundant: The absolute majority of vascular land plants engage in mycorrhizae. In mycorrhizae, soil fungi and plant roots participate in a bidirectional exchange of mineral soil nutrients and water for carbohydrates fixed from atmospheric CO2 through photosynthesis. However, the association between mycorrhizal fungi and plants does not necessarily need to be mutually beneficial for both partners involved.
Fully mycoheterotrophic plants lack chlorophyll but have the ability to obtain
carbon from fungi and thereby reverse the usual direction of plant-to-fungus carbon flow in mycorrhizae. Initially mycoheterotrophic plants rely on carbohydrates supplied by fungi for successful germination and seedling establishment but then become (putatively) autotrophic as mature plants. Partially mycoheterotrophic plants may be predisposed to an exploitation of their mycorrhizal fungi also at adulthood due to their first, initially mycoheterotrophic ontogenetic stages. The presence of green leaves or likewise stems may be misleading but partially mycoheterotrophic plants have the ability to obtain carbohydrates both from photosynthesis and by exploiting their mycorrhizal fungi. Stable isotope natural abundances (δ13C, δ15N and δ2H) together with N concentrations are the state-of-the-art tools to differentiate partial and full mycoheterotrophs from autotrophic plants. Partially and fully mycoheterotrophic plants can be differentiated from autotrophic plants due to their 13C, 15N or 2H enrichments. The stable isotope approach for the clarification of trophic strategies is ideally complemented by the molecular identification of mycorrhizal fungi.
Partially mycoheterotrophic species have been detected in several plant families.
However, the orchid family has been studied most intensively regarding trophic
strategies, probably due to the sheer species richness in the family (ca. 28,000 species). Most certainly yet because orchid seedlings obligatorily require mycorrhizal fungi for germination from the dust-like seeds and subsequent successful seedling establishment in nature. The Orchidaceae hence represent an interesting plant family as its species feature all trophic strategies from obligate initial mycoheterotrophy, putative autotrophy over different degrees of partial to full mycoheterotrophy. Additionally, many different groups of soil fungi such as ectomycorrhizal, wood- or litter-decomposing fungi or the elusive rhizoctonia fungi are able to form orchid mycorrhiza, an endomycorrhiza unique to the Orchidaceae family, in the roots of orchid species. Research has mainly focused on partially and fully mycoheterotrophic orchids associated with ectomycorrhizal or saprotrophic, wood- or litter-decomposing fungi and is summarised in this thesis. Among others, especially questions on the partially mycoheterotrophic nutrition of rhizoctonia-associated orchids remained open.
This thesis, which includes five manuscripts, aims to contribute to the general
understanding of the complex ecology of the trophic mode of partial mycoheterotrophy, mainly in the Orchidaceae plant family. Five main objectives were pursued in this thesis, namely to investigate (1) the dependency of ecophysiological traits on the plant familial identity in Ericaceae and Orchidaceae, (2) the drivers of isotopic enrichment in the orchid genus Epipactis, (3) the presence of partial mycoheterotrophy in meadow orchids associated with rhizoctonia fungi, (4) the percentage of organic matter gain in rhizoctonia-associated orchids using an improved methodological approach and (5) the
light-dependency of partial mycoheterotrophy in rhizoctonia-associated orchids.
The key findings are outlined in the synopsis and in detail presented in five
manuscripts. (1) I collaborated on identifying family-specific patterns in stable isotope abundances and nitrogen concentrations in partially and fully mycoheterotrophic species in the Ericaceae and Orchidaceae associated with ectomycorrhizal fungi by synthesising the to date largest available dataset on their ecophysiologies. (2) This manuscript elucidates that the observed gradient in 15N enrichment in partially mycoheterotrophic species within the orchid genus Epipactis is driven by the type of mycorrhizal fungi associated with these species, while Epipactis species associated with ectomycorrhizal Ascomycota of the true truffle genus Tuber exhibited the highest 15N enrichments. (3) Partial mycoheterotrophy as nutritional mode for a suite of investigated meadow orchid species was successfully inferred based on the δ2H approach and facilitated to
conclude that partial mycoheterotrophy in rhizoctonia-associated orchid species of open habitats plays a far greater role than hitherto expected. (4) In a next step it succeeded to improve the linear two-source mixing model using in situ grown orchid seedlings as fully mycoheterotrphic endpoint in the calculations to quantify the organic matter gain derived by mature, rhizoctonia-associated orchids from mycorrhizae to reach approximately 20 %. (5) Finally, the degree of partial mycoheterotrophy in two rhizoctonia-associated orchid species (Neottia ovata and Ophrys insectifera) was shown to be dependent on the light availability at the microhabitat.
The results of this thesis contribute to improve the understanding of the complex
ecology of partial mycoheterotrophy especially in the orchid family but also pave new research avenues.